2. Эволюция ФЕНОТИПА и эволюция ГЕНОТИПА
Признаки фенотипа устойчивее, чем определяющие их гены: однажды появившийся признак в ходе эволюции может получать новое генетическое определение — что называется, происходит изменение генетической полимерии признака (рис.
4 А). Поэтому перестройка генотипа может происходить и происходит при неизменном фенотипе (Шмальгаузен, 1946, 1982; Кимура, 1985). Для иллюстрации относительной независимости признаков от генов рассмотрим способы определения пола — наиболее детально разработанный пример соотношения фенотипа и генотипа.Механизм определения пола — это фактор, действие которого на определенную онтогенетическую стадию ведет к развитию у особи женских либо мужских половых желез, которые начинают вырабатывать соответствующие гормоны, под влиянием которых организм развивается в самку либо в самца. Пол может определяться внутренними (генетическими) либо внешними по отношению к развивающейся особи (средовыми) факторами; обе категории механизмов достаточно разнообразны.
Среди внешних механизмов определения пола наиболее распространен температурный: при инкубации в одном интервале температур зиготы развиваются в самцов, при инкубации в другом — в самок. Температурное определение пола встречается у ракообразных (Rigaud et al., 1997b), насекомых (Bopp et al., 1998), рыб (Romer, Beisenherz, 1996; Strussman et al., 1996, 1997). Наиболее подробно изучено температурное определение пола у пресмыкающихся, многие из которых (например, крокодиловые, большинство черепах, некоторые ящерицы) лишены морфологически различающихся половых хромосом (Janzen, Paukstis, 1991; Coomber et al., 1997). Помимо температуры, определение пола может зависеть от других внешних факторов, биотических и абиотических. Так, ракообразные гаммарусы чувствительны к фотопериоду и в начале сезона склонны превращаться в самцов, позже — в самок (Watt, 1994; McCabe, Dunn, 1997).
Пол нематод Mermithidae определяется питанием личинок: самки развиваются из крупных особей, самцы — из мелких. Некоторые орхидеи несут пестичные цветки на хорошо освещенных участках и тычиночные — в тени (Stearns, 1987). Споры папоротника Cercitopteris richardii обычно развиваются в однодомные (гермафродитные) растения; гермафродиты выделяют феромон, при определенной концентрации которого из спор вырастают мужские особи (Banks, 1997). У колониального моллюска Crepidula fornicata (Gastropoda: Prosobranchia) пол особи зависит от ее расположения в колонии (Barnes et al., 1993). Аналогичным образом определяется пол цветков у кукурузы и некоторых других растений (Yonemori et al., 1993; Irish, 1996). У мухи Sciara ocellaris пол потомства зависит от матери: одни самки рождают только самок, другие — только самцов (Sanchez, 1998).Фактически, средовые механизмы определения пола представляют такие же модификации, как классические примеры зависимости формы листьев от погруженности в воду (точнее, от освещенности) у стрелолиста и водяного лютика (Шмальгаузен, 1982; Тыщенко, 1992), как формирование физиологически и экологически различных особей в зависимости от длины дня и температуры у тлей (Dixon, 1998), как зависимость развития зиготы от состава цитоплазмы (Maynard Smith, Szathmary, 1995). Во всех этих случаях передается по наследству не отдельный признак, а набор его дискретных состояний (модальностей), каждое из которых реализуется в ответ на определенный внешний стимул.
Генетические способы определения пола разделяются на гетерогаметные и гапло/диплоидные. Плоидность влияет на пол у насекомых перепончатокрылых, трипсов, белокрылок, щитовок, некоторых двукрылых и жуков, а также у клещей (Stearns, 1987). У этих животных из оплодотворенных яиц выходят диплоидные самки, из неоплодотворенных — гаплоидные самцы.
Гетерогаметные способы определения пола встречаются практически во всех крупных таксонах (у растений, нематод, паукообразных, насекомых, рыб, амфибий, рептилий) и обязательны у птиц и млекопитающих (Bull, 1987).
Как правило, гетерогаметность связана с наличием специализированных половых хромосом, однако конкретные механизмы могут быть очень различны. Например, у дрозофилы решающим фактором в отношении определения пола является соотношение числа половых хромосом (обозначаемых X) и аутосом (А). Самцы имеют гетерогаметный кариотип (X, 2А), самки — гомогаметный (2Х, 2А). Х-хромосома несет несколько генов, на основе которых синтезируются белки. Если эмбрион имеет две Х-хромосомы, то эти белки присутствуют в концентрации, достаточной для активации гена Sxl, запускающего каскад синтеза других белков, при наличии которых зачаточные гонады развиваются в яичники. Если зигота имеет только одну Х-хромосому, то ген Sxl остается в неактивном состоянии, и гонада развивается в семенник, а эмбрион, соответственно — в самца (Torres, Sanchez, 1992; Sanchez et al., 1994; Barbash, Cline, 1995; Bopp et al., 1996, 1998). Способ определения пола, сходный с имеющимся у дрозофилы, описан у нематод: черви с двумя Х-хромосомами становятся гермафродитами, с одной — самцами (Hunter, Wood, 1992; Hodgkin et al., 1994; Mutafova, 1995; Meneely, 1997).Другая разновидность гетерогаметного механизма связана с наличием диморфных половых хромосом, обозначаемых X, Y у млекопитающих и W, Z у птиц. У плацентарных млекопитающих пол определяется геном SRY, расположенным на дистальном участке короткого плеча Y-хромосомы. Этот ген проявляет кратковременную активность в онтогенезе, инициируя развитие семенной железьг В отсутствие SRY гонада развивается в яичник, который сек- ретирует гормоны, направляющие онтогенез по женскому пути развития (Koopman, 1995; Lovell-Badge, Hacker, 1995; Sinclair, 1998).
Эти примеры показывают, что генетическое переопределение признаков — достаточно обычный эволюционный процесс. Возникновение полового размножения связывают с происхождением эукариот, обладающих оформленным ядром и мейотическим аппаратом (Stearns, 1987). Следовательно, самцы и самки со всем комплексом характерных для них фенотипических признаков возникли очень давно: невозможно предположить, что пол возникал de novo в каждом таксоне.
Значит, в пределах старших таксонов на фоне фенотипического постоянства происходила смена генов, от которых зависел путь развития половых желез. При этом механизм определения пола мог неоднократно изменяться с генетического на средовой и обратно. Сейчас нет необходимости вдаваться в детали приспособительного характера конкретных генотипических перестроек, послуживших поводом для множества гипотез (Мэйнард Смит, 1981; Kraak, de Looze, 1993; Strussman et al., 1996; Ciofi, Swingland, 1997; McCabe, Dunn, 1997; StClair, 1998). Для эволюционной теории гораздо важнее, что знаменитое высказывание Линнея можно перефразировать в отношении соответствия фенотип/генотип: не ген определяет признак, но признак определяет ген. Признак, типичный для старшего таксона, определяет набор генов, каждый из которых служит определению признака у определенного вида в типичной для него среде развития и обитания. Поэтому в ходе эволюции при постоянстве признака его генетическое обеспечение изменяется в зависимости от организации онтогенеза и требований естественного отбора (см. дополнительное подтверждение в: Carroll et al., 1995).Наряду с генетическим переопределением признаков, в эволюции происходит смена функций конкретных генов (Averof et al., 1996; Dennel et al., 1996; Morgan, 1997; Carretal., 1998): изменяется характер не только полимерии, но и плейотропии (рис. 4 Б). Результаты смены функций генов можно видеть на примере весьма пестрого распределения способов детерминации пола по системе живых существ. Например, у млекопитающих, пауков и нематод гетеро- гаметны самцы, а у птиц, змей и насекомых ручейников — самки. Среди двукрылых насекомых гетерогаметные самцы встречаются в семействах Tipulidae, Simuliidae, Culicidae, Calliphoridae, Anthomyidae, Phoridae и Drosophilidae, тогда как у Chironomidae, Muscidae и Tephritidae гетерога- метны то самцы, то самки — в зависимости от рода (Bull, 1987; Stearns, 1987). Аналогично, амфибии Ambystomatidae, Bufonidae и Pipidae имеют ге- терогаметных самок, Proteidae, Discoglossidae, Hylidae и Leptodactylidae — гетерогаметных самцов, a Plethodontidae, Salamandridae и Ranidae — то самцов, то самок.
Так же и рептилии: у Pygopodidae, Iguanidae, Scincidae и Teidae гетерогаметным полом являются самцы, а у Gekkonidae, Lacertidae и Varanidae — самки (Bull, 1987). У равноногих раков механизмы определения пола могут различаться не только между видами, но даже между подвидами: самцы гетерогаметны у Asellus aquaticus, Porcellio dilatatus dilatatus, Armadillidium nasatum, Helleria brevicornis, тогда как у Idotea balthica, Porcellio dilatatus petiti, P. rathkei, P. laeuis, Armadillidium vulgare и др. гетерогаметны самки (Rigaud et al,, 1997a),Итак, в отсутствие эволюции на основе стандартного генотипа воспроизводится один и тот же оптимальный дикий тип. В ходе онтогенетического развития дикого типа определенные признаки возникают в ответ на присутствие в генотипе определенных генов (аллелей, групп генов, хромосом) или в ответ на действие определенных факторов среды, в которой происходит развитие. При этом между фенотипом и генотипом существует множественное соответствие: каждый ген определяет более чем один признак, и каждый признак формируется в онтогенезе при участии более чем одного гена (Wright, 1931; Тимофеев-Ресовский, Иванов, 1966). В условиях нормального онтогенетического развития язык морфологии переводим на язык генов: множественное соответствие между генами и признаками, выраженное в полимерии признаков и плейотропии генов, не препятствует переводу точно так же, как множественное соответствие между словами не препятствует переводу с одного человеческого языка на другой.
Эволюция состоит в переходе из одного устойчивого фенотипического состояния в другое. Судя по изложенным данным о механизмах определения пола, эволюция нарушает нормальное наследование признаков. При этом изменяется характер соответствия между фенотипическими признаками, средо- выми факторами и составом генотипа: гены могут приобретать новые функции (изменяется плейотропия), а признаки могут получать новое генетическое и/или средовое определение (изменяется полимерия) в зависимости от специфики исходного онтогенеза и новой экологической ниши. В сущности, это давно известно: в разных таксонах идентичные гены часто определяют негомологичные признаки, и наоборот — гомологичные признаки не обязательно связаны с идентичными генами (de Beer, 1971).
Как следствие изменения характера полимерии и плейотропии, изменяется вся структура множественного соответствия между генотипом и фенотипом (рис. 4 В). Это обстоятельство имеет важнейшее следствие: язык генетики невозможно использовать для описания эволюционных явлений. Представьте, каково переводчику пользоваться словарем, в котором время от времени изменяется смысл слов. Точно так же изменение структуры соответствия между генами и признаками делает языки генетики и морфологии взаимно непереводимыми в ходе эволюции. Следовательно, эволюционная биология должна отказаться генетического языка как основного средства объяснения эволюционного процесса.