ДИНАМИКА ДВИГАТЕЛЬНОЙ АКТИВНОСТИ И ДЫХАНИЯ У ЦЕРКАРИЙ НЕКОТОРЫХ ВИДОВ БЕЛОМОРСКИХ ТРЕМАТОД

В.В. Прокофьев

Псковский государственный педагогический университет, г. Псков, Россия

e-mail: prok58@mai.ru

В жизненном цикле большинства видов трематод имеется свободноживущая фаза, представ­ленная личинкой мариты - церкарией.

Вместе с тем, церкарии, будучи личинками марит, во время пребывания во внешней среде не рас­тут, у них не функционируют пищеварительная и репродуктивная системы и, в большинстве случаев, отсутствует секреторная активность в клетках железистого аппарата. Поэтому, метаболизм у свободно­живущих церкарий определяется, в основном, энергетическим обменом, связанным с работой мускула­туры хвоста. Косвенным выражением такого обмена служит дыхательная активность личинки.

Ранее нами были проведены исследования по определению возрастной динамики двигатель­ной (Прокофьев, 2005) и дыхательной (Прокофьев и др., 2001; Прокофьев, 2008) активности бело­морских свободноплавающих церкарий Himasthla elongata (сем. Echinostomatidae), Cryptocotyle lingua (сем. Heterophyidae), Cercaria parvicaudata (сем. Renicolidae) и Maritrema subdolum (сем.

В настоящей работе предпринята попытка оценить связь локомоторной и респираторной ак­тивности этих личинок в процессе их жизни. Для большей наглядности и облегчения сравнения мы объединили результаты наблюдений за скоростью плавания и дыхания для каждого вида изученных личинок (см. рис. А-Г).

Прежде чем приступить к анализу связи двигательной и дыхательной активности церкарий необходимо сделать небольшое замечание. Известно, что скорость потребления кислорода организ­мами, в том числе и водными, является функцией их массы, а, соответственно, и размеров (объема) тела (Hemmingsen, 1960; Алимов, 1989, 2000, и др). Из исследованных нами видов наиболее круп­ные эхиностоматидные личинки в первые часы жизни демонстрируют максимальную, а самые мел­кие микрофаллидные - минимальную интенсивность дыхания (см. рис. А-Г) (см. табл.).

Объемные характеристики исследованных церкарий

Вместе с тем, ранее нами было показано, что для церкарий трематод прямая зависимость рес­пираторной активности от размеров личинок проявляется лишь в первом приближении (Прокофьев и др., 2001; Прокофьев, 2008).

Сопоставление рисунков А-Б позволило отметить четкое совпадение динамики скоростей пла­вания и потребления кислорода для всех исследованных видов. Такое совпадение служит хорошей иллюстрацией связи интенсивности дыхания церкарий с их двигательной активностью. По мере сни­жения скорости плавания, снижается и дыхательная активность личинок. Несомненно, что это связа­но с особенностями работы мышечного аппарата локомоторного органа церкарий. Чем выше ско­рость плавания, тем активнее должна работать мускулатура хвоста. Соответственно, необходим более высокий уровень энергетического обмена, а значит и повышенная респираторная активность. Именно этим, на наш взгляд, объясняется прямая зависимость дыхания церкарий от их подвижности.

Динамика двигательной активности и дыхания церкарий:

А - Himasthla elongata; Б - Cryptocotyle lingua; В - Maritrema subdolum; Г - Cercaria parvicaudata. дыхание; движение

Сравнение графиков дыхания и плавания изученных церкарий позволило отметить интерес­ную особенность - с прекращением плавания, скорость потребления O₂ снижается в 2-3 раза, но еще довольно длительное время остается на весьма высоком уровне. Особенно четко это заметно для эхиностоматидных (27-39 ч, рис. А), гетерофиидных (35-52 ч, рис. Б) и рениколидных (18-20 ч, рис. Г) церкарий. Резкое падение интенсивности дыхания происходит лишь в последние 2-4 часа наблюдений, незадолго до гибели личинок. Сохранение довольно высокого уровня дыхания после прекращения плавания, на наш взгляд, вполне объяснимо, поскольку после прекращения плавания и оседания личинок на дно, работа их локомоторного органа еще определенное время (от 4 до 20 ч, в зависимости от вида) продолжается.

Церкарии, во время жизни во внешней среде, являются аэробными животными (Smyth, Halton, 1983; и др.). Поэтому интенсивность дыхания личинок может служить косвенным показателем общего уровня их обменных процессов. В свою очередь, общий уровень можно представить в виде двух частей - основного обмена, связанного с функционированием всех органов и систем (кроме локомоторной), и ме­таболизма, связанного с двигательной активностью. А поскольку локомоторная активность исследован­ных личинок в последние часы жизни (2-4 ч) равна нулю, то, по-видимому, величина интенсивности ды­хания в этот период характеризует уровень основного обмена животных. В таком случае, на основании сравнительного анализа двигательной и респираторной активности изученных нами церкарий, можно сде­лать вывод о том, что основная часть их энергетического обмена связана с обеспечением локомоторной функции. Если выразить через скорость потребления О2 долю основного обмена по отношению к общему (в процентах), то окажется, что она составляет от, примерно, 25% (H. elongata, C. lingua и Cercaria parvicaudata) до 10% (M. subdolum,) (рис. А-Г).

Иными словами, на долю двигательного метаболизма приходится от 3/4 до 9/10 общего уров­ня энергетического обмена. В действительности, эти цифры, по-видимому, могут быть несколько ниже, поскольку основной обмен в первые часы жизни церкарий, наверняка, выше, чем в послед­ние. Однако, несомненно, что все же основная часть энергетического обмена связана с обеспечени­ем именно локомоторной активности. Приходится только сожалеть, что до сих пор в литературе практически нет никаких сведений об энергетике обменных процессов у церкарий трематод.

Особый интерес представляет сопоставление двигательной и дыхательной активности у личинок C. lingua. Гетерофиидные церкарии, в отличие от остальных исследованных личинок, обладают дис­кретным типом плавания, при котором процесс движения можно разбить на два чередующихся перио­да, активный и пассивный. В ходе первого церкария активно работает хвостом, что обеспечивает ее по­ступательное движение. Во время второго она замирает и в таком состоянии парит в воде, медленно опускаясь вниз. Затем весь процесс повторяется. При этом с возрастом длительность пассивного перио­да увеличивается, а активного, наоборот, падает. Поэтому большую часть жизни во внешней среде цер- карии C. lingua пребывают в неподвижном состоянии (Прокофьев, 2005). В связи с этим можно было бы ожидать, что интенсивность их дыхания будет ниже, чем у соизмеримых с ними, непрерывно плаваю­щих Cercaria parvicaudata. Однако это не так (рис. Б, Г). Скорость потребления кислорода личинками гетерофиид оказывается выше, чем Cercaria parvicaudata. Указанное противоречие, на наш взгляд, объ­ясняется следующими обстоятельствами. Во-первых, скорость плавания церкарий C. lingua в течение первых 20-22 ч остается практически неизменной, тогда как у Cercaria parvicaudata она снижается поч­ти в 2 раза уже через 8 ч жизни во внешней среде.

Во-вторых, выше было отмечено выше, интенсивность дыхания церкарий напрямую связана с размерами их хвоста и поэтому основная часть энергетического обмена направлена на обеспечение функционирования именно этого органа. А поскольку объем хвоста личинок C. lingua оказывается в несколько раз больше, чем у Cercaria parvicaudata (см. табл.), то и респираторная активность ге- терофиид превышает этот показатель у рениколид.

В-третьих, по-видимому, и в целом метаболическая активность гетерофиид выше, чем рениколид. Если сравнить скорость потребления кислорода в последние часы перед гибелью церкарий, когда они уже практически неподвижны, то окажется, что несмотря на то, что общий объем личинок Cercaria parvicaudata выше, чем C.

Более того, скорость потребления кислорода церкариями C. lingua в конце жизни практически равна таковой для личинок H. elongata (см. рис. А, Б). Это указывает на то, что, по-видимому, отно­сительный уровень основного обмена, с учетом значительных различий в размерах (см. табл.), у ге- терофиид оказывается выше, чем не только у рениколид, но даже и у эхиностоматид.

Следует так же обратить внимание на интересное, по нашему мнению, обстоятельство, связанное с динамикой дыхания церкарий C. lingua. После прекращения плавания интенсивность респирации этих ли­чинок, в отличие от остальных исследованных видов, длительное время фактически не изменяется и оста­ется на весьма высоком уровне (менее чем в 2 раза ниже максимального) (рис. А-Г). Столь высокий уро­вень дыхания кажется тем более удивительным, если учесть, что даже, как отмечалось выше, в период ак­тивного плавания, когда колебания локомоторного органа чередуются с остановками, гетерофииды боль­шую часть времени проводят в состоянии покоя, паря в толще воды. После прекращения плавания и осе­дания на дно состояние покоя становится доминирующим, поскольку хвост практически перестает рабо­тать, лишь изредка сокращаясь с небольшой частотой и амплитудой.

Представляется весьма показательным, что именно у церкарий с дискретным типом локомоции, по­сле прекращения плавания, интенсивность дыхания оказывается выше ожидаемой. На наш взгляд, это связано с особенностями энергетики работы поперечно-полосатой мышечной ткани, которые упускаются из виду большинством исследователей. Известно, что энергия АТФ расходуется не только на сокращение, но и на расслабление мышечного волокна (Хэм, Кормак, 1983, и др.). Для того, чтобы произошло расслаб­ление миофибрилл нужно разорвать связь между актином и миозином, а для этого следует снизить кон­центрацию ионов Ca²⁺ в саркоплазме мышечного волокна. Избыток ионов кальция «перекачивается» в по­лость цистерн саркоплазматического ретикулюма при помощи особых кальциевых насосов. Работа этих насосов как раз и происходит с затратой энергии АТФ.

С учетом изложенных выше соображений, следует предположить, что суммарная энергия, не­обходимая для локомоции церкарий C. lingua складывается из двух частей: энергии необходимой для сокращения и для расслабления мускулатуры хвоста. Причем в период плавания личинок рас­ходуются обе части, а при пассивном парении лишь вторая. В таком случае, можно считать, что, по крайней мере, в первые часы после оседания на дно и прекращения движения интенсивность дыха­ния церкарий соответствует уровню энергетического обмена (за вычетом основного обмена), необ­ходимому для поддержания мускулатуры хвоста в расслабленном состоянии во время парения. Причем уровень этот, судя по скорости потребления О2, оказывается довольно высоким (см. рис. Б).

Нет сомнений, что и у непрерывно плавающих церкарий энергия затрачивается не только на сокращение, но и на расслабление мускулатуры хвоста. Однако, поскольку локомоторный орган та­ких личинок работает практически непрерывно, заметить и каким-либо образом оценить эти затра­ты невозможно. Лишь наблюдение за возрастной динамикой локомоции и дыхания церкарий с дис­кретным типом плавания дает такую возможность.

Тот факт, что не только сокращение, но и расслабление мускулатуры хвоста требует немалых затрат энергии, заставляет более осторожно подходить к оценке связи локомоторной активности и длительности жизни церкарий трематод (Гинецинская, 1968; Галактионов, Добровольский, 1998; Прокофьев, 1995, 1999, 2001). В первую очередь это относится к видам, личинки которых обладают прерывистым плаванием. Безусловно, что сам по себе, дискретный тип локомоции, действительно позволяет церкариям более экономно утилизировать энергетические запасы в период парения, ко­гда энергия расходуется лишь на поддержание расслабленного состояния мускулатуры. Однако эта экономия и ее вклад в пролонгирование сроков жизни церкарий, по-видимому, не столь велики, как можно было бы предполагать.

Работа выполнена при содействии РФФИ N 07-04-01675 и ИНТАС N 05-1000008-8056. Литература

Алимов А. Ф., 1989. Введение в продукционную гидробиологию / Л.: Гидрометеоиздат. 152 с.

Алимов А. Ф., 2000. Элементы теории функционирования водных экосистем / СПб.: Наука. 147 с.

Галактионов К. В., Добровольский А. А., 1998. Происхождение и эволюция жизненных циклов трема­тод / С-Пб.: Наука. 404 с.

Гинецинская Т. А., 1960. Гликоген в теле церкариев и зависимость его распределения от их биологии //

Докл. АН СССР. Т. 135, Вып. 4. C. 1012-1015.

Гинецинская Т. А., 1968. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция / Л.: Наука. 410 с.

Гинецинская Т. А., Добровольский А. А., 1962. Гликоген и жир на разных фазах жизненного цикла со­сальщиков. Ч. I. Морфология распределения гликогена и жира // Вестн. ЛГУ. № 9. C. 67-81.

Гинецинская Т. А., Добровольский А. А., 1963. Гликоген и жир на разных фазах жизненного цикла со­сальщиков. Ч. II. Биологическое значение гликогена и жира // Вестн. ЛГУ. № 3. C. 23-33.

Гинецинская Т. А., Добровольский А. А, Оксов И. В., 1981. Работы по гельминтологии / М.:Наука. С. 82-87.

Прокофьев В. В. ,1995. Биология церкарий литоральных трематод Баренцева и Белого морей: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. С-Пб.: С-ПбГУ. 161 с.

Прокофьев В. В., 1999. Влияние температуры и солености воды на продолжительность жизни церкарий

морских литоральных трематод Cryptocotyle sp. (Heterophyidae), Levinseniella brachysoma и Maritrema subdolum (Microphallidae) // Паразитология. Т. 33, Вып. 6. С. 520-526.

Прокофьев В. В., 2001. ВЛИЯНИЕ температуры и солености воды на продолжительность жизни церка- рий морских литоральных трематод Podocotyle atomon (Opecoealidae) и Renicola thaidus (Renicolidae) // Пара­зитология. Т. 35, Вып.1. С. 69-76.

Прокофьев В.В., 2005. Особенности плавания церкарий некоторых видов трематод // Паразитология. Т. 39, Вып. 3. С. 250-261.

Прокофьев В. В., Бергер В. Я., Галактионов К. В., 2001. Интенсивность дыхания церкарий трех видов трематод из литоральных моллюсков Littorina littorea L. (Gastropoda) Белого моря // Паразитология. Т. 35,

Вып. 3. С. 72-79.

Хэм А., Кормак Д., 1983. Гистология. Т. 3 / Пер. с англ. М.: Мир. 296 с.

Hemmingsen A. M., 1960. The relation of standard (basal) energy metabolism to total fresh weight of living organisms // Rep. Stenool. Memor. Hospital., Copench. Vol. 4. P. 7-58.

Smith J. D., Halton D. W., 1983.The physiology of trematodes / Cambridge Univer. Press., Cambridge at al. 446 p.

DYNAMICS OF MOVING ACTIVITY AND BREATH IN TRANSMISSIVE LARVAE (CERCARIAE) OF SOME TREMATODE SPECIES PARASITIC IN MARINE ANIMALS V.V. Prokofiev

Pskov State Pedagogical University, Pskov, Russia e-mail: prok@ellink.ru

The relationships between locomotion and respiration in free-swimming cercariae Himasthla elongata (Echinostomatidae), Cryptocotyle lingua (Heterophyidae), Cercaria parvicaudata (Renicolidae) and Maritrema subdolum (Microphallidae) was evaluated in experimental studies on moving and breath activity during the cercariae life span. It was shown a clean coincidence in dynamics of oxygen consumption and swimming rate in all cercariae studied: the swimming rate decreased the breath activity decreased as well. It was concluded that the main part (75-90%) of energetic metabolism (the rate of which was evaluated by dynamics of breath activity) is connected with providing of cercarial locomotion. It was shown that in cercariae with intermittent type of locomotion (C. lingua) the relative level of respiratory activity was higher then in continuously swimming larvae.